Coalescent-delimitation framework disentangles species boundaries within the Neotropical mouse-opossums subgenus Marmosops

Abstract

The Neotropics encompasses a wide range of biomes and habitat types that place it as one of the most important regions for understanding the prevalence of cryptic and unknown diversity. However, this region is one of the least represented in genetic data in the tree of life. Therefore, advancing intra and interspecific genetic revisions in this region represents a major scientific priority to reduce our ignorance of the planet’s biodiversity. American marsupials of the subgenus Marmosops are distributed in a wide variety of Neotropical habitats, so it is an attractive group for undertaking studies on Neotropical diversification processes, but such research is hindered by the fact that we do not yet fully understand the species limits of some groups within the subgenus. Herein, we evaluate the evolutionary independence of 13 morphologically cryptic mtDNA haplogroups within Marmosops that were identified by our previous single-locus species delimitation analyses. For this purpose, we analyzed a multilocus dataset (12 unlinked nuclear loci and 1 mtDNA locus) in a Bayesian Multispecies Coalescent framework implemented in BPP—combined with heuristic criterion (gdi) that incorporated the speciation-continuum process into species delimitation analyses—to further understand genetic boundaries within this clade of Neotropical mouse-opossums. Our BPP analyses recovered each of the 13 haplogroups as independent evolutionary lineages. However, heuristic gdi showed that the tested lineages range across the entire spectrum of the speciation continuum, and that only 7 lineages recognized by BPP correspond to “true” species. Three of these 7 lineages are currently recognized as valid species, demonstrating the effectiveness of our study; while information on ecogeographic patterns revealed that the remaining 4 lineages have information that could lead to their eventual recognition as new species.

Resumen

El Neotrópico abarca una amplia gama de biomas y tipos de hábitats que lo posicionan como una de las regiones más importantes de la Tierra para comprender la prevalencia de la diversidad críptica y desconocida. Sin embargo, se ha demostrado que esta región es una de las menos representadas en términos de datos genéticos en el árbol de la vida. Por lo tanto, avanzar en las revisiones genéticas intra e interespecíficas en esta región representa una prioridad científica importante para reducir nuestro desconocimiento de la biodiversidad del planeta. Los marsupiales americanos del subgénero Marmosops se distribuyen en una gran variedad de hábitats neotropicales, por lo que constituyen un grupo atractivo para realizar estudios sobre los procesos de diversificación neotropical. No obstante, dicha investigación se ve obstaculizada por el hecho de que aún no comprendemos completamente los límites de especie de algunos grupos dentro del subgénero. En este estudio, evaluamos la independencia evolutiva de 13 haplogrupos morfológicamente crípticos dentro de Marmosops identificados en nuestros análisis previos de delimitación de especies basados en un solo locus. Para este propósito, analizamos un conjunto de datos multilocus (12 loci nucleares no ligados y un locus de ADN mitocondrial) bajo un marco bayesiano de coalescencia multi-especie implementado en BPP, combinado con un criterio heurístico (gdi) que incorporó el proceso continuo de especiación en los análisis de delimitación de especies; esto para comprender mejor los límites genéticos dentro de este clado de marsupiales neotropicales. Nuestros análisis de BPP recuperaron cada uno de los 13 haplogrupos como linajes evolutivos independientes. Sin embargo, el criterio heurístico gdi mostró que los linajes probados se distribuyen a lo largo del espectro del continuo de especiación, y que solo 7 de los linajes reconocidos por BPP corresponden a “especies verdaderas.” Tres de estos 7 linajes son actualmente reconocidos como especies válidas, lo que demuestra la efectividad de nuestro estudio; mientras que la información sobre patrones ecogeográficos reveló que los 4 linajes restantes contienen información prometedora para ser reconocidos como posibles nuevas especies para la ciencia.

Didelphidae, gdi, heuristic species delimitation, mitochondrial DNA, Multilocus, Multispecies Coalescent

ADN mitocondrial, Coalescencia multi-especie, Delimitación de especies heurística, Didelphidae, gdi, Multilocus