Range-wide mitochondrial phylogeography of Sorex monticola: evolutionarily distinct clades occupy divergent abiotic niches

Abstract

The Montane Shrew, Sorex monticola, is a common and wide-ranging mammal throughout western North America. Previous studies identified multiple mitochondrial lineages, but limited geographic sampling constrained our understanding of distributional limits, phylogeographic variation, and biogeographic history. We used range-wide sampling and multi-model phylogenetic analyses to examine mitochondrial phylogeographic variation, evaluate niche differentiation, and test historical biogeographic hypotheses. We examined cytochrome b gene sequences from 462 individuals and 277 localities across the distribution of S. monticola and related species, including the first specimens from the Sierra Nevada (California, United States) and Sierra Madre Occidental (Durango and Chihuahua, Mexico). Estimated genealogical relationships, divergence times, and delimitation approaches identified 3 well-supported, deeply divergent, geographically structured clades consistent with previous estimates (Coastal, Southern, Northern). Sorex monticola was paraphyletic with S. sonomae and all species of North American water shrews. We also identified minimal divergence between Coastal S. monticola and 2 nominal species, S. pacificus and S. bairdii, that are sympatric in the Pacific Northwest. Demographic tests indicated that some lineages represent stable and isolated island and montane populations, while others represent populations that experienced demographic expansion since the Last Glacial Maximum. Niche differentiation tests revealed that each clade occupies distinctive environmental conditions, with projections of future conditions suggesting that populations isolated in southern mountains may face extirpation associated with warming climate and aridification. This range-wide assessment of geographic genetic variation lays a foundation for selecting samples from key populations for expanded genome-level investigations into evolutionary relationships and taxonomic limits, enabling tests of hypotheses related to Pleistocene climatic drivers of biotic diversification processes across western North America.

Resumen

La musaraña oscura, Sorex monticola, es un mamífero común y de amplia distribución en el oeste de Norteamérica. Estudios previos han identificado múltiples linajes mitocondriales, pero un muestreo geográfico limitado ha restringido nuestra comprensión de los límites de su distribución, variación filogeográfica y la historia biogeográfica de esta especie. Realizamos un muestreo a gran escala a lo largo de su rango de distribución y llevamos a cabo análisis filogenéticos con múltiples modelos para examinar la variación filogeográfica mitocondrial, evaluar la diferenciación de nicho y probar hipótesis preliminares sobre su biogeografía histórica. Muestreamos el gen del citocromo b, con secuencias de 462 individuos y 277 localidades a lo largo de la distribución de S. monticola y sus especies relacionadas, incluidas localidades previamente no muestreadas que representan los primeros especímenes de Sierra Madre Occidental (Durango y Chihuahua, México) y Sierra Nevada (California, EE.UU.) incluidos en un estudio genético de este clado. La estimación de las relaciones genealógicas, de los tiempos de divergencia, y los métodos de delimitación identificaron tres clados bien soportados, profundamente divergentes y estructurados geográficamente, consistentes con estimaciones previas (costero, meridional, septentrional). Identificamos una relación parafilética entre S. monticola con S. sonomae y todas las especies de musarañas de agua norteamericanas. También identificamos una divergencia mínima entre S. monticola costero y dos especies nominales, S. pacificus y S. bairdii que son simpátricas en el Pacífico Noroeste. Los análisis demográficos indican que algunos linajes representan poblaciones estables y aisladas en islas y montañas, mientras que otros representan poblaciones que experimentaron expansión demográfica desde el Último Máximo Glacial. Las pruebas de diferenciación de nicho revelaron que cada clado ocupa condiciones ambientales distintas. Las proyecciones de condiciones futuras sugieren que las poblaciones aisladas en las montañas del sur pueden enfrentar la extirpación asociada al calentamiento climático y la aridificación. Este estudio de variación genética geográfica a lo largo de la distribución establece una base para seleccionar muestras de poblaciones clave para investigaciones a nivel genómico sobre relaciones evolutivas y límites taxonómicos, facilitando la evaluación de hipótesis relacionadas con los factores climáticos del Pleistoceno que impulsaron los procesos de diversificación biótica en el oeste de Norteamérica.

cytochrome b, mammals, phylogeography, shrews, Sorex monticola, species distribution model, western North America

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